Первая церковь во имя Благовещения Пресвятой Богородицы основана около 1655 г., одновременно с Николаевской и Рождественской. Деревянный однопрестольный храм Залопанского прихода был выполнен в традиционных украинских трёхкупольных формах с отдельно стоящей деревянной рубленной колокольней и обнесён плетнём вместо ограды. Бурное развитие поселения дало толчок к расширению прихода: согласно Куряжским актам 1720 г. в штате церкви находятся уже двое священников. После крупного пожара в 1738 г. восстановлена в том же виде. Изображение сохранилось на плане города 1787 года.